Nature microbiology | 微生物在土壤碳储量中的重要性

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注：本文较长，共4085个字，主要介绍了微生物碳泵这一概念，此外2020年Soil Ecology Letters 和Global Change Biology等上均有最新的微生物碳泵的相关研究，感兴趣的可以下载来读，文后已附上相关链接。

  Introduction  

     全球土壤中的碳含量是大气中的两倍，高于植被和大气中碳含量的总和。由于土壤碳循环是微生物生长和活动驱动的，要了解土壤中有机质的分解、转化和固存，就需要进一步了解微生物生理学如何调控控制生物地球化学循环、气候变化和生态系统可持续性的过程。微生物在控制陆地碳通量方面有两种截然不同的关键作用:一是通过分解代谢活动促进碳向大气的释放，二是通过将碳稳定为不易分解的形式来阻止碳的释放。迄今为止，研究主要集中在二氧化碳的微生物来源上，而较少注意微生物合成代谢在产生可累积产物方面的作用。最近的研究表明，真菌和细菌坏死体是稳定土壤有机质(SOM)池中主要的含C成分。因此，在某些条件下，SOM积累的主要驱动力可能不是凋落物分解转化本身，而是微生物的生长导致微生物来源的C通过生物量周转和坏死团积累沉积到SOM库中。因此，任何管理土壤以长期储存碳的尝试都需要了解如何管理土壤中微生物产生的碳。基于此作者提出了一个概念框架，即微生物碳泵 (MCP)。

Ⅰ Soil organic matter and microbial metabolic controls 

      陆地生态系统中碳的长期储存主要发生在植物生物量作为SOM稳定在土壤中的时候。SOM数量和质量的变化主要由3个因素决定:非生物环境和土壤变量、有机输入类型和生物活性。不断发展的分析方法，加上使用物理分馏作为传统碱萃取的替代方法的研究，已经指出微生物产物是SOM的重要组成部分。

      我们将微生物影响SOM形成的主要途径分为两种，体外(细胞外)修饰，其中胞外酶转化植物残体，导致沉积不易被微生物吸收的植物源C;通过细胞吸收和体内的有机基质生物合成增长死亡,导致沉积微生物产物。这两种途径通过对原始组织中的化合物进行修饰或通过微生物合成形成新的化合物，如与降解木质素产物和氨基糖相关的聚合物，可以产生更难以进一步降解或更容易稳定的化合物。无论如何，体外修饰意味着通过微生物降解酶(即纯粹的分解代谢过程)重组或改变分子，而体内转换意味着分子的分解和再合成，可能意味着分解代谢和合成代谢过程的混合。我们认为所有通过体内周转途径沉积到SOM的C化合物都是微生物合成代谢的产物，因为这些化合物都是来自微生物细胞的成分。

     在体外修饰途径中，植物物质和残基的转化不需要微生物的实际同化。植物源C的变异程度很大程度上取决于植物性状。此外，微生物类群可能会以不同的方式利用和修改植物材料的结构，导致不同的碳利用和稳定模式，这取决于植物和组织类型以及哪些微生物种群是活跃的。例如，森林中的微生物群落比草地微生物更适合降解复杂的C化合物。但草地微生物对草地凋落物的降解比森林凋落物更有效，而森林微生物对森林凋落物的降解并不优先。

      微生物介导的SOM转化/形成的另一个关键途径是体内周转，这导致了微生物源C的沉积。微生物合成代谢能力及其活性的变化直接影响微生物对SOM的贡献，调节土壤碳库中微生物源C的数量和微生物源C与植物源C的比例。微生物合成代谢的重要性不仅体现在生物质的生产中，也体现在处理可获得的有机化合物及其重新合成为微生物生物量和坏死性物质的新形式。对于后者，C有可能被改造成化学上相对更稳定的分子，或者可以通过与土壤矿物质(如细胞壁碎片、胞外酶和渗透剂)的结合来稳定。体内转换的结果是生态系统特有的，依赖于原位真菌和细菌群如何生长和同化有机底物。例如，森林土壤的微生物生物量高于农业土壤，这是因为森林生态系统中活跃的真菌群可以贡献更多的生物量，可能导致森林中更高的微生物坏死性。在森林生态系统中，细菌对土壤碳库的贡献在阔叶系统中大于针叶系统。随着土地退化和土地利用集约化程度的增加，微生物对SOM的贡献可能由真菌为主转变为细菌为主。微生物残留物的这种变化可能会影响未来的碳平衡，因为真菌残留物被认为比细菌残留物在土壤中更持久。

Ⅱ Microbial anabolism and the soil microbial carbon pump 

      微生物对封存碳的直接贡献通常被认为是最小的，因为活着的微生物生物量只占SOM的5%。然而，只有一小部分土壤C是活生物量，并不能反映在某一时刻通过活生物量循环的土壤C总量。在体内周转途径中，微生物首先利用容易降解的植物材料生产生物质。因此，微生物在其快速周转的驱动下，在细胞生成、生长和死亡的迭代过程中，直接为土壤稳定的C库做出贡献。此外，微生物细胞成分及其降解产物可能由于其化学结构和被矿物表面吸附、被有机矿物复合物吸收或在亚微米尺度被难以进入的孔隙空间堵塞而被选择性地保存下来。虽然这些机制稳定的特定C形式因黏土矿物、pH值和可用阳离子等因素而不同，现代光谱显微镜技术提供的证据表明微生物代谢物和残留物超过植物源的化合物。微生物的活性C直接转化为稳定的形式，使得它们对土壤中持久性C的贡献不成比例。微生物的作用不仅仅是留下衰老的生物量，还包括它们持续和逐渐处理C并产生最终积聚在土壤中的新的微生物衍生化合物的能力。因此，微生物坏死量可能比固定生物量更能反映微生物对土壤碳库的贡献。越来越多的研究表明，微生物在稳定的土壤碳库中起着重要的作用。

      这个概念框架的示意图展示了微生物生长、代谢和死亡的相关途径和后果(图1)。在这张图中，微生物对陆地碳循环的控制受到分解代谢和/或合成代谢的驱动，强调了微生物介导的碳转化过程，其中土壤MCP，特别是通过体内周转，加强了土壤碳储存的埋藏作用。因此，土壤MCP的有效性受土壤内部特征(如微生物生理、化学稳定性和物理相互作用)和外部约束(如土壤变量和全球变化驱动因素)的影响，将在土壤保持持久性有机碳的能力中发挥重要作用。 

 Ⅲ Hypothesis-driven perspectives and future directions  

     MCP的概念框架不仅为土壤碳库中微生物合成代谢的研究提供了理论框架，而且使我们能够对生态系统对外部干扰和SOM化学决定因素的响应产生可验证的假设，以及其他有希望的未来研究方向。

土壤碳库的稳定是由微生物启动与埋藏之间的平衡调节的。

     分解SOM的土壤微生物也可以通过产生稳定或稳定的SOM来驱动C的固存。我们认为，土壤碳储量的大小在很大程度上受微生物分解活性(以CO2的形式释放碳)和合成活性(贡献衰老微生物生物量的合成活性)之间的平衡控制。因此，在研究稳定土壤C时，必须同时考虑这两种功能。

      在添加新的外部C之后，通过刺激微生物分解现有的稳定的SOM, CO2释放可能会显著增加，这一现象被称为激发效应。与原C的损失相反，同样的微生物在形成生物量的同时也会合成新的有机化合物，最终部分坏死物将得到稳定，这种现象被定义为“埋藏效应”。

      凋落物输入质量通过驱动微生物群落活动和组成的变化来调节稳定的土壤碳库动态(图2)。在我们的概念框架中，我们特别关注微生物对稳定土壤碳库中碳损益的控制，稳定土壤碳库的动态是由微生物激发和微生物埋藏之间的平衡决定的(图2a)。 具体地说，我们假设，在低质量凋落物输入的驱动下，真菌的优势不仅会通过分解相对稳定的C而导致更高的CO2释放速率，还会通过将更多的真菌坏死物合并到稳定的C池中而导致微生物来源的C的积累。这两种影响都将决定碳库大小的变化，因此在不同的时间尺度上，微生物激发和掩埋对稳定土壤碳库的净影响可以是负的(C损失)、正的(C增加)或零的(没有变化)。我们提出，在3种不同的激发-埋藏情景下，稳定土壤碳库大小的波动可以通过数学模拟来预测(图2b)。

体外修饰与体内转换控制土壤C的化学命运

      分解驱动生态系统碳循环，在形成地下碳的组成和空间分布方面起着核心作用。有机质组成和复杂性具有显著改变土壤特性和功能的潜力，如有机-矿物相互作用、环境可持续性和土壤碳稳定。因此，识别与有机质输入质量、残基分解和SOM贮藏有关的因素，以及理解SOM化学的起源和后果是至关重要的。然而，在分解过程中初始凋落物化学如何变化，以及双重微生物途径(体外修饰和体内周转)在控制这些变化中起什么作用，仍然存在争议。一种传统的观点认为，最初凋落物化学成分的差异最终会聚合一组更抗分解的常见化合物。与之相反的观点认为，当外部C输入被吸收到SOM中时，凋落物化学的初始差异将持续到分解后期。例如，富含单宁的凋落物会在土壤中留下较强的单宁信号。最近，出现了一种范式转变，强调了分解者控制的重要性。我们提出的概念框架(体内转换和体外修饰)可以用来解释传统观点的不一致，同时阐明分解者控制的潜在机制，特别是有关微生物代谢控制和SOM的化学复杂性。

      作者假设微生物合成代谢支持化学聚合，这样在分解过程中，化学上独特的输入在被微生物生物量吸收时变得更加相似(图3a,b)。在这种情况下，不同外部凋落物输入的不同成分化学将趋向于收敛，而初始凋落物类型的不同化学将在微生物通过体内转换途径进行密集转换后变得无法区分。进一步，我们假设微生物体内周转和体外修饰的相对贡献最终将决定分解过程中产生的SOM的C化学结构和复杂性(图3b,d)，使相同凋落物输入的化学发生发散。总的来说，体外修饰相对于体内转换的优势更大，将导致SOM的C化学复杂性更大。

      然而关于土壤C化学决定因素的假设很难在野外或实验室研究中验证。自然生态系统是一个开放的系统，有植物(和动物)凋落物的连续输入，与已有的化合物整合，潜在地淡化了微生物介导的分解对SOM化学的影响。尽管稳定的碳同位素能够将新添加的碳从已有的碳中分离出来，但在实验室中添加标记凋落物的同位素技术并不适合长期研究碳动力学。我们需要考虑的另一个问题是不同微生物的细胞化学差异。在我们的概念框架中，我们假设真菌和细菌细胞之间的C化学差异与不同植物凋落物之间的变化相比不显著，从而导致微生物在连续的底物同化后化学趋同。当微生物产物在分解过程中成为特定凋落物群剩余质量中日益占主导地位的部分时，这种聚合是可信的，因为不同类群中的许多生物量成分是相似的。

  Conclusion  

本研究作者定义了体外修饰和体内转换两种途径，它们共同解释了由微生物分解代谢和/或合成代谢驱动的土壤碳动力学。因此，作者使用土壤微生物碳泵(MCP)的概念框架来说明微生物如何在土壤碳储存中发挥积极作用。MCP耦合微生物生产的一套有机化合物进一步稳定，将其定义为埋藏效应。这种整合囊括了长期累积的微生物同化作用对SOM形成的影响，其机制(无论是通过物理保护还是由于化学成分而缺乏活化能)最终使微生物来源的C埋藏在土壤中。在全球变化背景下，土壤碳动态对陆地碳循环响应的贡献机制有待进一步研究。

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文章链接：

https://doi.org/10.1111/gcb.15319

https://doi.org/10.1007/s42832-020-0052-4

https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2017.105